Врачешкият манастир е построен по времето на Второто българско царство, след победата на цар Иван Асен II над епирския деспот Теодор Комнин при Клокотница в деня, в който се празнуват св. Четиридесет мъченици. Иван Асен II решава да построи няколко църкви и манастири в чест на светиите, сред които е и Врачешкия манастир. В началото манастирът е основан като мъжко братство, но по-късно става женски, какъвто остава и до наши дни. През 17-ти в. във Врачешкия манастир се помещава и килийно училище. При нашествието на турците в края на 14-ти век обителта е частично опажарена. При набезите на кърджалийските турци през 18-ти век, обаче, манастирът е сринат напълно и потъва в забрава. През 1891г. върху основите е построена скромна църквичка от най-известния майстор в Благоевградския край по онова време – уста Вуно Марков. Манастирът постепенно възражда функциите си като мъжка обител, а от 1937г. се превръща в девическо общежитие.